《辉夜大小姐想让我告白：天才们的恋爱头脑战第一季》的故事发生在秀知院学园。这里汇聚着一群智力出众的少年少女，能够进入这所学校学习，本身就是优秀的证明；而学生会更是精英云集，其中的成员在全校学生中也堪称佼佼者。
学生会会长白银御行（古川慎 配音）出身贫寒，却凭借近乎极端的努力脱颖而出。副会长四宫辉夜（古贺葵 配音）同样才华横溢，各方面都表现出色，只是平日里总给人一种冷淡疏离的感觉。实际上，两人早已彼此倾慕，却都不愿成为先告白的一方，反而把恋爱当成一场必须取胜的较量，想尽办法诱使对方主动迈出第一步。就这样，半年时间悄然过去，两人的关系却依旧没有任何进展。面对这场迟迟无法分出胜负的恋爱攻防战，他们究竟该如何打破僵局？
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