在地球-65，蜘蛛女格温（海莉·斯坦菲尔德 Hailee Steinfeld 配音）始终因好友彼特的离世而深感愧疚，父亲对蜘蛛侠的误解也令她陷入焦虑。一次行动中，她结识了来自其他宇宙的米圭尔·奥哈拉和杰西卡·德鲁，并从他们那里得知，为了阻止多元宇宙进一步崩坏，米圭尔正筹建一支由各个蜘蛛侠宇宙精英组成的突击队。受邀加入后，格温借助时空穿梭来到地球-1610，与分别已久的迈尔斯（沙梅克·摩尔 Shameik Moore 配音）重逢。此时，迈尔斯正因与父母关系紧张而苦恼，他一方面憧憬着格温，另一方面也渴望加入蜘蛛侠突击队，却遭到了拒绝。紧接着，他又得知一个令人恐惧的真相：在每一个宇宙中，至亲离世似乎都是所有蜘蛛侠注定要面对的悲惨宿命……
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